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Su nombre se debe al normando Juan de Bethencourt, quien la fundó junto con Gadifer de La Salle en 1404. El valle de Betancuria fue el primer asentamiento de la isla. Desde la conquista, Betancuria se convirtió en la capital y sede de diversos órganos gubernativos, religiosos y administrativos (cabildo, juzgados, etc.).
En 1593 fue prácticamente arrasada por una invasión berberisca, siendo destruida la Iglesia Catedral de Santa María de Betancuria, aunque fue reconstruida años después.
A partir del siglo XIX, Betancuria fue perdiendo progresivamente poder a favor de otros núcleos de población (gracias a su desarrollo económico), como Pájara, La Oliva, Antigua o Puerto de Cabras. Finalmente en 1834 perdería la capitalidad de la isla.
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